Tài năng của Miyazaki bắt đầu được thừa nhận từ khi ông còn là họa sĩ thực hiện cho bộ phim Cuộc du hành của Gulliver ra ngoài Mặt Trăng (Garibā no Uchuu Ryokou, 1965). Khi đó ông không cảm thấy hài lòng với cái kết phim gốc và đã đưa ra kết phim của riêng mình mà sau đó đã được dùng chính thức trong bộ phim này.

Sau đó, Miyazaki trở thành họa sĩ chính, phụ trách ý tưởng và dựng cảnh cho bộ phim Hols: Hoàng tử Thái dương (1968), một tác phẩm quan trọng của đạo diễn Takahata Isao, người sau đó đã trở thành cộng tác thân thiết của Myazaki trong hơn ba thập kỉ. Miyazaki rời hãng Toei năm 1971 để đến hãng phim A Pro, nơi ông đồng đạo diễn với Isao Takahara sáu tập đầu của loạt phim Lupin đệ tam. Bộ phim đầu tiên do Miyazaki đạo diễn hoàn toàn là Lâu đài Cagliostro (1979).

Tác phẩm tiếp theo của Miyazaki, Nausicaä của Thung lũng gió, là một bộ phim phiêu lưu mang rất nhiều những chủ đề sẽ xuất hiện thường xuyên sau này trong tác phẩm của ông như mối quan tâm tới sinh thái, sự say mê với ngành hàng không, sự mô tả tính cách nhân vật đa diện về mặt đạo đức, nhất là với những nhân vật phản diện. Đây cũng là bộ phim đầu tiên mà Miyazaki vừa viết kịch bản, vừa đạo diễn, kịch bản được ông dựa trên loạt truyện tranh cùng tên do ông sáng tác và minh họa 2 năm trước đó.

Tiếp theo sự thành công của Nausicaä của Thung lũng gió, năm 1985 Miyazaki đã cùng với Takahara thành lập hãng phim hoạt hình Ghibli, nơi ra đời hầu như tất cả các tác phẩm sau này của ông.

Miyazaki tiếp tục thành công với ba phim hoạt hình tiếp theo của mình là Lâu đài trên không Laputa (1986) kể lại cuộc phiêu lưu của hai đứa trẻ mồ côi trên một hòn đảo thần thoại trong không trung; Hàng xóm của tôi là Totoro (1988) nói về hai cô bé với những linh hồn của rừng xanh; và Dịch vụ giao hàng của phù thủy Kiki (1989), dựa theo tiểu thuyết của Eiko Kadono. Sự say mê của Miyazaki với những chuyến bay thể hiện rất rõ qua những bộ phim này, từ những chiếc máy bay có cánh như chim trong của nhóm cướp trong Laputa: Lâu đài trên không trung đến cô bé Kiki với chiếc chổi bay thần kì.

Porco Rosso (1992) là sự chuyển hướng sáng tác đáng chú ý của Miyazaki, khi nhân vật chính là một người đàn ông - một phi công chống phát xít nhưng lại mang khuôn mặt của một chú lợn. Bộ phim được đặt vào những năm 1920 ở Ý kể về Porco Rosso, một tay phi công săn tiền thưởng chống lại bọn không tặc và những tên lính đánh thuê người Mỹ.

Bộ phim sau đó của Miyazaki, Công chúa Mononoke 1997 quay trở lại với chủ đề sinh thái và xung đột của Nausicaä của Thung lũng gió. Cốt truyện của phim tập trung vào sự xung đột giữa những linh hồn của thú vật sống trong rừng và những người muốn khai thác rừng để làm công nghiệp. Bộ phim là một thành công lớn về mặt thương mại khi trở thành bộ phim ăn khách nhất trong lịch sử Nhật Bản, kỉ lục chỉ bị phá sau đó bởi bộ phim nổi tiếng Titanic và giành luôn giải Phim hay nhất tại Giải Viện Hàn lâm Nhật Bản. Sau bộ phim này Miyazaki đã tuyên bố từ giã sự nghiệp đạo diễn.

Tuy nhiên sau đó, trong một kì nghỉ, Miyazaki đã gặp con gái của một người bạn, người tạo cảm hứng cho tác phẩm tiếp theo của ông Sen và Chihiro ở thế giới thần bí. Sen và Chihiro ở thế giới thần bí kể lại câu chuyện của một cô bé bị rơi vào một thế giới kì lạ, cô phải làm việc trong nhà tắm của những linh hồn sau khi bố mẹ cô bị biến thành lợn bởi mụ phù thủy chủ nhà tắm. Công chiếu tại Nhật Bản tháng 7 năm 2001, bộ phim đã phá vỡ kỉ lục cả về lượng người xem và doanh thu khi thu được tới 30.4 tỷ Yen (xấp xỉ 300 triệu USD) với 23 triệu lượt người xem. Bộ phim cũng giành rất nhiều giải thưởng, bao gồm cả giải Phim hay nhất của Viện Hàn lâm Nhật Bản năm 2001, giải Gấu vàng năm 2002 tại Liên hoan phim Berlin, và giải Phim hoạt hình hay nhất tại lễ trao giải Oscar lần thứ 75.

Tháng 7 năm 2004, Miyazaki hoàn thành tác phẩm tiếp theo của ông, Lâu đài bay của pháp sư Howl, dựa theo tiểu thuyết của Diana Wynne Jones. Bộ phim công chiếu tại Nhật ngày 20 tháng 11 năm 2004 và thu về 1.4 tỷ yên chỉ sau hai ngày đầu trình chiếu.

Năm 2005, Miyazaki đã được trao tặng Giải thưởng thành tựu trọn đời tại Liên hoan phim Venice.